Uma Estrutura de Exibição Contingente do Olhar para Pesquisa de Aprendizagem Perceptiva com Perda de Visão Central Simulada

Apresentamos o desenvolvimento de uma estrutura de exibição contingente do olhar projetada para pesquisa perceptiva e oculomotora simulando a perda da visão central. Essa estrutura é particularmente adaptável para estudar estratégias comportamentais e oculomotoras compensatórias em indivíduos com perda de visão central simulada e patológica.

A degeneração macular (DM) é uma das principais causas de deficiência visual no mundo ocidental. Pacientes com DM tendem a desenvolver estratégias de movimento ocular espontâneo para compensar sua perda de visão, incluindo a adoção de um locus retiniano preferido, ou PRL, uma região periférica poupada que eles usam com mais frequência para substituir a fóvea danificada. No entanto, nem todos os pacientes são bem-sucedidos no desenvolvimento de uma PRL e, mesmo quando o fazem, podem levar meses. Atualmente, não existe terapia de reabilitação padrão-ouro, e a pesquisa de DM é ainda mais prejudicada por questões de recrutamento, adesão e comorbidade. Para ajudar a resolver esses problemas, um crescente corpo de pesquisa usou exibições guiadas por rastreamento ocular e contingentes do olhar em um paradigma simulado de perda de visão central em indivíduos com visão intacta. Embora a perda de visão simulada seja qualitativamente diferente da perda patológica da visão central, nossa estrutura fornece um modelo altamente controlado por meio do qual estudar movimentos oculares compensatórios e testar possíveis intervenções de reabilitação em baixa visão. Ao desenvolver uma estrutura abrangente, em vez de depender de tarefas isoladas e desconectadas, criamos um ambiente coeso onde podemos testar hipóteses em larga escala, permitindo-nos examinar as interações entre tarefas, avaliar os efeitos do treinamento em várias medidas e estabelecer uma metodologia consistente para pesquisas futuras. Além disso, os participantes de estudos simulados de perda de visão central mostram semelhanças em seus comportamentos compensatórios oculomotores em comparação com pacientes com DM. Aqui, apresentamos uma estrutura para a realização de estudos contingentes ao olhar relacionados à perda simulada da visão central. Enfatizamos a utilização da estrutura para testar o desempenho comportamental e oculomotor de indivíduos saudáveis em uma ampla gama de tarefas perceptivas abrangendo diferentes níveis de processamento visual. Também discutimos como essa estrutura pode ser adaptada para o treinamento de pacientes com DM.

A degeneração macular (DM) é a principal causa de deficiência visual em todo o mundo e deve afetar 248 milhões de pessoas em todo o mundo até 2040¹. A DM em estágio avançado é caracterizada por danos aos fotorreceptores no centro do campo visual (fóvea). A perda da visão central tem efeitos graves nas tarefas diárias que dependem da visão central, como navegação², leitura³ e reconhecimento de rostos⁴. As consequências do TM impactam muito a qualidade de vida desses indivíduos⁵ e levam a consequências psicológicas negativas⁶. Pacientes com DM, privados de sua visão central, podem desenvolver espontaneamente estratégias oculomotoras compensatórias envolvendo o uso de uma região periférica da retina para substituir a fóvea (Figura 1). Essa região, conhecida como locus retiniano preferencial (PRL)⁷, é frequentemente adotada pelos pacientes em tarefas que envolvem fixação, leitura e reconhecimento facial. Há evidências de que a PRL, em pacientes com DM, assume as funções de referência oculomotora da fóvea ^8,9. Além disso, alterações na atenção e no controle cognitivo são observadas em pacientes com perda de visão central, sugerindo uma relação entre perda de visão e funções cognitivas¹⁰.

Figura 1. Ilustração da experiência perceptiva de indivíduos com visão saudável e pacientes com degeneração macular com escotoma foveal. O escotoma foveal leva à perda da visão central em pacientes com degeneração macular. Alguns indivíduos podem compensar parcialmente a perda de entrada visual para a fóvea usando uma localização retiniana periférica, definida como locus retiniano preferencial (PRL). Em pacientes que desenvolveram uma PRL, isso é frequentemente usado para fixação excêntrica e durante tarefas diárias. A localização, a forma e o tamanho da PRL da retina podem variar de pessoa para pessoa. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Embora não exista uma intervenção padrão-ouro para recuperar a perda de visão ou compensar a perda da visão central, abordagens experimentais de optometria, terapia ocupacional e ciência da visão estão sendo testadas para melhorar a compensação por meio da visão periférica^11,12. As abordagens oculomotoras se concentram em ensinar os pacientes a melhorar o controle e a coordenação do movimento ocular, incluindo ensiná-los a usar uma PRL mais adequada 11,12,13,14,15, enquanto as intervenções perceptivas se concentram em melhorar as habilidades visuais periféricas gerais ou a visão dentro da PRL, superando parcialmente a limitação da visão periférica 16,17,18,^19,20. Estudos recentes usaram uma exibição contingente do olhar baseada em rastreamento ocular como paradigma para o estudo dos movimentos oculares na perda da visão central 21,22,23,24,25,26,27,28,29. Essa abordagem, que utiliza um escotoma simulado (ou seja, um oclusor para obstruir a região central do campo visual) em indivíduos saudáveis (Figura 1), mitiga questões de recrutamento e adesão, ao mesmo tempo em que fornece alto controle sobre vários parâmetros, como o tamanho e a forma do escotoma, oferecendo assim uma alternativa promissora ao envolvimento direto de pacientes com DM. Embora existam várias diferenças entre a perda da visão central e o escotoma simulado^30,31, parte do comportamento oculomotor observado no primeiro, como o desenvolvimento de uma PRL, pode ser visto no último 27,30,32, sugerindo que alguns aspectos das estratégias oculomotoras compensatórias podem ser eliciados por esse paradigma contingente do olhar. É importante ressaltar que a perda de visão central simulada fornece uma ampla estrutura para estudar a plasticidade tanto no sistema visual saudável quanto na perda de visão central.

Aqui, apresentamos o desenho, desenvolvimento e uso de uma estrutura contingente do olhar que pode ser usada para testar o desempenho perceptivo, oculomotor e atencional em indivíduos saudáveis e, com algumas modificações, em pacientes com DM (Figura 2). Também detalhamos as considerações técnicas e psicofísicas que acompanham o treinamento periférico contingente do olhar. Um desafio técnico importante envolve a criação da percepção de um movimento suave e de curta latência do escotoma³³. Essa curta latência é obtida selecionando dispositivos de exibição, rastreadores oculares e sistemas operacionais apropriados 34,35,36. Trabalhos anteriores documentaram como cada peça de hardware adiciona latência³⁷ e estratégias para reduzir a latência geral, acomodar piscadas e movimentos oculares lentos³³. Um aspecto novo do nosso paradigma é o conjunto diversificado de tarefas de treinamento e avaliação dentro de uma única estrutura para pesquisa perceptiva em populações saudáveis e de pacientes. A estrutura caracteriza vários níveis de processamento visual afetados pela perda da visão central, especificamente visão de baixo nível, visão de nível superior, atenção, controle oculomotor e controle cognitivo. Testes preliminares realizados usando uma versão modificada dessa abordagem mostraram evidências de melhora na acuidade visual tanto em controles saudáveis quanto na população de pacientes³².

Figura 2. Abordagem multidimensional para o estudo da plasticidade no sistema visual e reabilitação da visão na Degeneração Macular. Ilustração de dimensões interconectadas, como percepção visual, controle oculomotor e cognitivo, que contribuem para o processamento visual e são afetadas na perda da visão central. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Todos os participantes eram indivíduos saudáveis com acuidade visual de 20/40 ou superior e sem problemas de visão conhecidos. Ambos os participantes representativos são do sexo feminino e suas idades são 27 e 24. Todos os participantes forneceram consentimento informado e o estudo recebeu aprovação do Conselho de Revisão Institucional (IRB) da Universidade do Alabama em Birmingham.

1. Identificando um sistema ideal para pesquisa simulada de perda de visão central

1. Identifique um sistema que transmita informações de forma eficiente do rastreador ocular para o software de geração de estímulos em um loop contínuo. Use os métodos descritos em³⁷ para medir a latência de diferentes combinações de sistemas para identificar aquele com a menor latência.
   NOTA: Uma comparação da latência combinada de quatro combinações diferentes de sistemas que incluem dois rastreadores oculares (EyeLink 1000 Plus Tower Mount e TRACKPixx3), dois dispositivos de exibição (CRT Monitor (taxa de atualização = 100Hz) e Display++ (taxa de atualização = 120Hz)) junto com dois sistemas operacionais (Windows 10 e Mac iOS) é mostrada na Figura 3. Cada combinação foi medida 20 vezes. Os resultados mostraram que a latência do sistema foi mais baixa quando o rastreador ocular Vpixx TrackPixx3 foi usado em combinação com o sistema operacional Windows 10.

Figura 3: Comparação de latência em diferentes combinações de monitores, dispositivos de rastreamento ocular e sistemas operacionais. As barras representam o desvio padrão ± 1 nas 20 repetições por combinação. As medidas foram tomadas com um telefone com sistema operacional Mac em modo de câmera lenta, atingindo uma taxa de atualização de 240Hz. TP/CRS/Win é estatisticamente diferente de E1000/CRT/Mac (t(38)=9,53, p<0,001), E1000/CRS/Mac (t(38)=16,24, p<0,001) e E1000/CRS/Win (t(38)=3,94, p<0,001). Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

2. Familiarização do participante com a perda de visão central simulada por meio de exibição contingente do olhar

NOTA: Um componente fundamental na simulação da perda de visão central é familiarizar os participantes com a exibição contingente do olhar. Sem familiarização adequada, as medidas de habilidades podem ser confundidas pelo esforço dos participantes para navegar na exibição contingente do olhar. Várias etapas importantes do protocolo garantem familiarização suficiente com a exibição contingente do olhar para poder medir o desempenho visual de forma confiável.

1. Forneça aos participantes instruções audiovisuais sobre a tarefa que eles realizarão durante uma determinada sessão. Para cada tarefa, tenha instruções de vídeo dedicadas com capturas de tela da tarefa real. Em seguida, explique as instruções verbalmente para garantir que o participante tenha uma boa compreensão do que esperar de uma determinada tarefa.
2. Forneça aos participantes testes práticos antes de iniciar cada uma das tarefas principais. Isso oferece uma oportunidade para esclarecer quaisquer dúvidas relacionadas à tarefa.
3. Durante a visita inicial, antes de realizar tarefas contingentes ao olhar, realize o treinamento de fixação nos participantes, onde eles aprendem a colocar seu escotoma simulado dentro de uma caixa central branca na tela por durações variadas com tolerância espacial aumentando ao longo das tentativas, enquanto ignoram distratores que podem aparecer na tela.
4. Além disso, realize uma tarefa de indução de PRL nos participantes, projetada para promover o desenvolvimento de comportamento semelhante ao PRL. Nesta tarefa, faça com que os participantes visualizem um disco opaco colocado aleatoriamente na tela que cobre um alvo (por exemplo, um Landolt C) e mova o escotoma para perto do disco opaco para revelar o alvo.
   NOTA: A análise oculomotora desta tarefa pode indicar um local inicial semelhante ao PRL que pode ser usado posteriormente como um locus de treinamento. Nesse paradigma experimental, o escotoma central circular subtendeu o ângulo visual de 10°. Essas etapas permitem que os participantes se familiarizem com a exibição contingente do olhar e os preparem para realizar uma ampla gama de avaliações perceptivas e tarefas de treinamento usando sua visão periférica.

3. Desenvolvimento de instruções eficazes

NOTA: As instruções desempenham um papel crucial na orientação dos participantes sobre como responder a estímulos e gerenciar seu escotoma simulado durante diferentes tarefas. As instruções apropriadas devem ser completas e claras para evitar qualquer confusão. As instruções devem ser reiteradas conforme necessário para garantir a compreensão.

1. Vídeos instrutivos
   1. Demonstração visual: forneça vídeos que demonstrem visualmente cada etapa da tarefa. Os vídeos devem ilustrar claramente como gerenciar o escotoma simulado adequadamente durante a tarefa e como responder aos estímulos.
   2. Narração: Entregue um roteiro conciso desenvolvido para acompanhar a demonstração visual que explica o processo em termos simples. Certifique-se de que a linguagem seja fácil de entender e evite a terminologia técnica.
2. Instruções verbais roteirizadas
   1. Consistência: Use um script padronizado para instruções verbais para garantir a consistência entre diferentes sessões e participantes. Exemplo: Ao longo da tarefa, haverá várias pausas para descansar os olhos. Durante esses intervalos, certifique-se de manter a cabeça no apoio do queixo. Quando estiver pronto para continuar a tarefa, pressione a barra de espaço e a tarefa começará novamente.
   2. Clareza: Fale devagar e claramente - certifique-se de enfatizar todos os aspectos importantes da tarefa.
3. Instruções visuais
   1. Instruções na tela: Forneça orientação por escrito na tela que os participantes possam ler antes e durante a conclusão das tarefas. Use frases curtas para maior clareza com recursos visuais para demonstrar os estímulos que o participante pode encontrar durante cada tarefa.

4. Conceção e execução das tarefas de avaliação

NOTA: As tarefas projetadas dentro desta estrutura são amplamente divididas em duas categorias principais: (1) Tarefas de movimento ocular livre e (2) Tarefas com restrição de fixação. Nas tarefas de movimento livre dos olhos, deixe os participantes fazerem movimentos oculares pela tela para identificar alvos que aparecem em locais aleatórios na tela (ou para ler texto), enquanto, em tarefas com restrição de fixação, peça aos participantes que mantenham a fixação dentro de uma caixa branca central durante toda a tarefa e usem sua visão periférica para fazer julgamentos. A Figura 4 mostra exemplos de tarefas e descrições para cada categoria. Informações mais detalhadas sobre as tarefas podem ser encontradas em³⁸.

Figura 4: Uma representação visual de diferentes tarefas de avaliação projetadas usando a estrutura. As tarefas são amplamente categorizadas em tarefas de movimento ocular livre, onde o escotoma segue os movimentos oculares dos participantes para visualizar os alvos livremente (painel superior), e tarefas restritas de fixação, onde o escotoma precisa ser colocado dentro de uma caixa branca central durante toda a tarefa (painel inferior). Este número foi modificado de³⁸. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

1. Tarefas de movimento ocular livre
   NOTA: As tarefas de movimento ocular livre medem o comportamento do movimento ocular dos participantes enquanto executam tarefas. Eles promovem a compreensão dos movimentos do olho no contexto de tarefas naturalistas, como leitura e busca visual.
   1. Instruções instrutivas em vídeo/verbais
      1. Apresente um vídeo instrutivo e instruções verbais roteirizadas ao participante antes da calibração.
   2. Calibração
      1. Execute validações de calibrações anteriores entre tarefas e calibrações adicionais quando as validações forem ruins ou quando os participantes fizerem pausas entre as tarefas.
   3. Métodos específicos de tarefas de exibição livre
      1. Execute tarefas de visualização livre que instruem os participantes a realizar uma variedade de ações usando o olhar, em vez de se fixar em uma área. Escolha executar a tarefa com uma das seguintes variantes.
      2. Aproxime o escotoma de uma sugestão, fazendo com que um estímulo apareça. Mantenha a fixação em um local específico da tela por um período de tempo. Execute uma tarefa padrão, como leitura ou pesquisa visual, com a visão central ocluída pelo escotoma.
      3. No início das tarefas, forneça aos participantes instruções na tela seguidas por um conjunto de testes práticos. Após a conclusão dos testes práticos, dê instruções de lembrete antes de passar para a tarefa. Certifique-se de que os participantes entendam e demonstrem proficiência usando os layouts visuais, as ações oculomotoras necessárias e as características de resposta de cada tarefa antes de medir o desempenho.
      4. Forneça aos participantes feedback auditivo indicando a precisão de suas respostas à medida que concluem cada tarefa, pois o feedback visual pode ser perdido devido ao uso de um escotoma.
      5. Incorpore pausas de até 1 minuto em cada tarefa para reduzir a chance de fadiga do teste. Incorpore pausas de 3 minutos ou mais para dias que incluam sessões mais longas de avaliações para reduzir as chances de fadiga do teste.
2. Tarefas restritas por fixação
   NOTA: As tarefas com restrição de fixação são úteis para testar ou treinar a visão periférica em locais específicos do campo visual. Essas tarefas são adequadas para testar o processamento visual de nível inicial e médio, incluindo acuidade visual, sensibilidade ao contraste, apinhamento, etc., bem como processamento visual de alto nível, incluindo atenção exógena e endógena. Para essas tarefas, é importante que os participantes aprendam a manter a fixação constante para evitar que o desempenho da tarefa seja confundido por recursos de atenção dedicados à fixação constante. Durante essas tarefas, os participantes são solicitados a manter sua visão central focada no centro da tela com a ajuda de auxiliares de fixação (Figura 5B) enquanto respondem aos estímulos que aparecem em sua visão periférica.
   1. Instruções instrutivas em vídeo/verbais
      1. Apresente um vídeo instrutivo e instruções verbais roteirizadas ao participante antes da calibração.
   2. Calibração
      1. Execute validações de calibrações anteriores entre tarefas e calibrações adicionais quando as validações forem ruins ou quando os participantes fizerem pausas entre as tarefas.
   3. Métodos específicos de tarefas com restrição de fixação
      1. Durante as tarefas com restrição de fixação, peça aos participantes que mantenham a posição da cabeça no apoio de queixo durante a tarefa, garantindo que a calibração permaneça o mais precisa possível para a posição original durante todo o processo.
      2. Forneça aos participantes instruções na tela seguidas por um conjunto de testes práticos. Após a conclusão dos testes práticos, dê um conjunto de instruções de lembrete na tela antes de passar para a tarefa.
      3. Durante essas tarefas, peça aos participantes que mantenham sua visão central focada no centro da tela com a ajuda de auxiliares de fixação (caixa de fixação retangular branca) enquanto respondem aos estímulos que aparecem em sua visão periférica em ambos os lados da caixa de fixação.
      4. Peça aos participantes que respondam usando o dedo indicador direito em uma caixa de resposta de cinco botões localizada à direita durante a avaliação. Se a fixação não for mantida, o estímulo não será apresentado e expirará a menos que a fixação seja retomada.
      5. Forneça aos participantes feedback auditivo indicando a precisão de suas respostas à medida que concluem cada tarefa, pois, novamente, o feedback visual pode ser perdido devido ao uso de um escotoma.
      6. Incorpore pausas de até 1 minuto em cada tarefa para reduzir a chance de fadiga do teste. Incorpore pausas de 3 minutos ou mais para dias que incluam sessões mais longas de avaliações para reduzir as chances de fadiga do teste.
3. Desenvolvimento de displays de fixação apropriados
   NOTA: Tarefas envolvendo alvos apresentados perifericamente e escotoma simulado obstruindo a visão central apresentam desafios ao tentar estimar o desempenho em um local retinotopicamente definido. De fato, mesmo em tarefas foveais, os olhos fazem pequenos movimentos involuntários na forma de deriva e microssacadas). Assim, para otimizar a estabilidade da fixação, deve-se pensar cuidadosamente no projeto de auxiliares de fixação.
   1. Desenvolva um projeto de auxiliar de fixação que incorpore uma grande cruz de fixação e uma caixa de fixação (Figura 5). Instrua os participantes a manter o oclusor opaco dentro da caixa de fixação e usar os braços longos da cruz de fixação como referência para o centro da tela.
      NOTA: Este design combina os tipos de auxílios visuais bullseye e crosshair, que demonstraram levar à melhor estabilidade de fixação³⁹. Além disso, por ter uma caixa de fixação e uma cruz de fixação, esse design pode ser facilmente usado em contextos translacionais para testar pacientes com perda de visão central, como é o caso de pacientes com DM.
4. Otimização de procedimentos adaptativos para medir com precisão o desempenho
   NOTA: Um aspecto crítico da implementação de diferentes avaliações é a capacidade de estimar com rapidez e sucesso os limiares de desempenho em um subconjunto dessas tarefas (especificamente acuidade visual, sensibilidade ao contraste, apinhamento e integração de contorno). Um desafio é que as escadas convencionais podem demorar para convergir e atingir o desempenho próximo ao limiar, causando frustração e fadiga. Para contornar isso, implementamos um procedimento de três etapas para estimar o desempenho dos participantes nessas tarefas.
   1. Na primeira etapa, peça aos participantes que realizem 12 testes práticos antes do experimento real. Durante o segundo estágio, utilize uma escada de 2 descidas e 1 para cima que termina após 3 reversões para baixo (ou seja, a direção da mudança do estímulo, de baixo (difícil) para cima (fácil), consulte também a seção de resultados representativos), seguida pelo terceiro estágio que consiste em uma escada convencional de 3 descidas e 1 para cima que termina após 60 tentativas.
      NOTA: Estudos piloto indicaram que este procedimento atinge limiares confiáveis para a maioria das tarefas (acuidade visual, apinhamento e tarefas de sensibilidade ao contraste). No entanto, algumas tarefas podem exigir outros métodos, especialmente quando o desempenho pode diferir muito entre os participantes. Por exemplo, na tarefa de integração de contornos, após a primeira etapa do procedimento (prática), um procedimento adicional foi implementado. A dificuldade da tarefa foi manipulada usando um método de escada progressiva, onde o jitter de orientação (0°, 1°, 2°, 4°, 6°, 8°, 10°, 12°) aumentou a cada três tentativas para um total de 24 tentativas. Em seguida, a segunda e a terceira etapas do procedimento (escada adaptativa) continuaram normalmente. Em geral, tarefas diferentes podem exigir procedimentos adaptativos ligeiramente diferentes. No entanto, a abordagem de 3 estágios permite que os participantes pratiquem e cheguem rapidamente ao alcance de seu limite e fornece medições detalhadas dentro desse intervalo.

Figura 5: Auxiliares de fixação usados para promover a estabilidade da fixação nos participantes. (A) A cruz de fixação e a caixa de fixação foram usadas para tarefas de estabilidade de fixação. (B) A cruz de fixação, a caixa de fixação e a cruz preta no centro foram usadas em tarefas de visão de baixo nível. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Nesta seção, apresentamos dados ilustrativos de tarefas de movimento ocular livre e restrição de fixação. O objetivo desta seção é ilustrar os dados obtidos usando a estrutura e sua capacidade de medir funções visuais periféricas. A seção é organizada em quatro categorias distintas, cada uma destacando os elementos críticos necessários para uma estimativa precisa do desempenho visual sob perda de visão central simulada. Essas categorias incluem desempenho em (1) tarefas...

Neste artigo metodológico, apresentamos uma estrutura contingente do olhar para a realização de pesquisas perceptivas em perda de visão central simulada que enfatiza o hardware, o design e as considerações metodológicas necessárias para (1) escolher a menor latência do sistema para exibição contingente do olhar, (2) administrar uma ampla gama de tarefas de percepção visual e (3) medir o desempenho oculomotor e perceptivo dos participantes dentro desse paradigma. Em relação...

Os autores declaram não haver conflito de interesses em relação à publicação deste artigo.

Este trabalho é apoiado pelo NIH NEI 1 U01 R01EY031589 e 1R21EY033623-01.